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Asociaciones de la resiliencia psicológica con macro y microestructuras en el sueño NREM y REM en adolescentes

https://doi.org/10.1016/j.ijchp.2025.100570Obtener derechos y contenido
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Acceso abierto

Abstracto

Objetivos del estudio

La evidencia previa sugiere que el sueño contribuye a la resiliencia. Sin embargo, se desconocen los marcadores específicos del sueño que influyen en la resiliencia en adolescentes. Este estudio tuvo como objetivo examinar la asociación entre la macro y la microestructura del sueño y la resiliencia en adolescentes sanos. Este estudio planteó la hipótesis de que características específicas del sueño NREM y REM se asociaban con la resiliencia en adolescentes sanos.

Métodos

Cuarenta y dos adolescentes sanos (edad media: 15,98 años, DE: 2,16 años; mujeres: 57,1 %) fueron incluidos en este estudio. Se excluyeron los adolescentes con cualquier trastorno del sueño o psiquiátrico diagnosticado. Los participantes completaron cuestionarios que evaluaron la capacidad de resiliencia y el resultado, el trauma infantil y el bienestar mental, y se sometieron a polisomnografía. La capacidad de resiliencia se definió utilizando la puntuación de la Escala de Resiliencia para Adolescentes Chinos (RSCA). El resultado de resiliencia se calculó mediante el enfoque residual en un modelo lineal utilizando el bienestar mental (KIDSCREEN) como variable dependiente y el trauma infantil (Cuestionario de Trauma Infantil) como variable independiente. Se calcularon las macroestructuras y microestructuras del sueño NREM y REM.

Resultados

Los resultados mostraron que una mayor potencia beta rápida (24-32 Hz) en el sueño REM y una mayor duración del huso en el sueño NREM se asociaron significativamente con una mayor capacidad de resiliencia. Sin embargo, las propiedades del sueño de ondas lentas no se asociaron ni con la capacidad de resiliencia ni con el resultado de resiliencia. Además, las macroestructuras del sueño no difirieron entre los grupos de resiliencia.

Conclusiones

Los hallazgos sugieren que las microestructuras del sueño REM y NREM podrían servir como biomarcadores de resiliencia. Este estudio podría sentar las bases para estrategias de prevención e intervención de trastornos relacionados con el estrés en adolescentes.

Introducción

La adolescencia es un período crítico del neurodesarrollo, que está influenciado por factores tanto biológicos como psicosociales, incluido el sueño. Durante este tiempo, ocurren cambios neurofisiológicos significativos, como el desarrollo de la función hipotálamo-hipófisis-glándula suprarrenal y la conectividad corteza prefrontal-amígdala ( Smith y Pollak, 2020 ). Estos cambios, junto con diversos desafíos (p. ej., presión académica, presión de grupo, conflicto familiar), podrían aumentar la vulnerabilidad de los adolescentes a la psicopatología ( Golchoobi y Nooripour, 2025 ; Roberts y Lopez-Duran, 2019 ; Smith y Pollak, 2020 ). En este sentido, las estrategias de afrontamiento adaptativas y los sistemas de apoyo externo son importantes, ya que empoderan a los adolescentes para superar los desafíos y mantener la salud mental durante esta importante etapa de crecimiento ( Ronen, 2021 ). La resiliencia psicológica (resiliencia), un factor protector crucial para la salud mental, se refiere a la capacidad de adaptarse al estrés y se considera un resultado exitoso de adaptación tras el estrés ( Hofgaard et al., 2021 ). Implica un estilo de afrontamiento interno (p. ej., replanteamiento cognitivo de los desafíos, regulación emocional) y apoyo externo (p. ej., apoyo familiar, apoyo social) ( Hu y Gan, 2008 ). Estos componentes contribuyen a reducir el riesgo de desarrollar problemas de salud mental y a mejorar el crecimiento de los adolescentes ( Nooripour et al., 2023a , b ).
Se teoriza que el sueño contribuye a la resiliencia. Estudios emergentes han demostrado las asociaciones entre la resiliencia y el sueño, con individuos resilientes reportando una mejor calidad de sueño y una duración de sueño adecuada ( Arora et al., 2022 ; Parrino y Vaudano, 2018 ). Los individuos que experimentaron estrés pero se mantuvieron mentalmente saludables a menudo tienen una buena salud del sueño ( Natraj y Richards, 2023 ; Parrino y Vaudano, 2018 ; Wang et al., 2020 ). Sin embargo, los informes subjetivos del sueño son inadecuados para capturar completamente las complejidades de la arquitectura y los patrones del sueño. Además, la investigación actual sobre la resiliencia y el sueño carece de datos fisiológicos objetivos que reflejen macroestructuras y microestructuras de diferentes etapas del sueño. Para abordar esta brecha, investigaciones recientes han explorado la asociación entre la neurofisiología del sueño y el estrés. Por ejemplo, el sueño de ondas lentas, que desempeña un papel en la plasticidad sináptica y la consolidación de la memoria, junto con los husos de sueño que contribuyen a la consolidación de la memoria y la continuidad del sueño, pueden contribuir colectivamente al bienestar de las personas ( Fernández y Lüthi, 2020 ; Léger et al., 2018 ; Parrino y Vaudano, 2018 ). Otra característica del sueño, en particular las microestructuras en el sueño REM (potencia theta), suele implicar la remodelación y reconsolidación de la memoria emocional relacionada con el estrés, lo que puede afectar la regulación emocional ( Natraj y Richards, 2023 ; van der Heijden et al., 2022 ). En particular, la investigación ha demostrado que los individuos resilientes al trauma demostraron una frecuencia y amplitud del huso reducidas durante el sueño NREM y una mayor potencia theta durante el sueño REM en comparación con aquellos con trastorno de estrés postraumático (TEPT) ( Cowdin et al., 2014 ; van der Heijden et al., 2022 ; Wang et al., 2020 ). Estos sugieren que la resiliencia puede estar vinculada a los procesos de recuperación asociados con las microestructuras específicas de la etapa del sueño. No obstante, la investigación actual carece de evidencia con respecto al papel de las microestructuras del sueño en el mantenimiento de la resiliencia, especialmente en adolescentes sanos que podrían mantener su salud y calidad de vida a pesar de las experiencias adversidades ( Cowdin et al., 2014 ; van der Heijden et al., 2022 ; Wang et al., 2020 ).
En conjunto, es importante examinar la asociación entre las características del sueño y la resiliencia para explorar posibles marcadores del sueño en adolescentes vulnerables a la aparición de trastornos de salud mental. Este estudio tuvo como objetivo investigar la asociación entre las macroestructuras y microestructuras del sueño con la resiliencia en adolescentes sanos, centrándose en la densidad espectral de potencia tanto en el sueño NREM como en el REM, y en las características de la actividad de ondas lentas y los husos de sueño en el sueño NREM. Planteamos la hipótesis de que tanto las macroestructuras como las microestructuras del sueño NREM como el REM estarían asociadas con la resiliencia en adolescentes sanos.

Métodos

Participantes y procedimiento del estudio

Los participantes fueron reclutados de escuelas locales y la comunidad, y fueron invitados a asistir a un proceso de selección integral que incluyó la Entrevista Clínica Estructural modificada del DSM-5 (SCID-CV) ( First et al., 2016 ) y la Entrevista Diagnóstica para Patrones y Trastornos del Sueño (DISP) ( Merikangas et al., 2014 ) para evaluar enfermedades psiquiátricas y trastornos del sueño, respectivamente. Se reclutaron adolescentes que cumplían los siguientes criterios: 1) chinos de entre 12 y 18 años de edad, y 2) provisión de asentimiento del estudiante y consentimiento de los padres. Los criterios de exclusión incluyeron: 1) con un diagnóstico actual de trastorno(s) neuropsiquiátrico(s); 2) con una condición médica prominente o tomando medicamentos con posibles efectos secundarios que pueden influir en la cantidad y calidad del sueño; 3) con trastorno del sueño como insomnio, apnea obstructiva del sueño, narcolepsia y síndrome de piernas inquietas que pueden contribuir potencialmente a la interrupción de la cantidad y calidad del sueño. De los 63 adolescentes inscritos en el estudio, 14 fueron excluidos debido a trastornos del sueño y psiquiátricos. Siete participantes se retiraron del estudio. Finalmente, se incluyó a un total de 42 adolescentes en este estudio.
El estudio se adhirió a estrictas normas éticas. Se obtuvo el consentimiento informado de todos los adolescentes y sus tutores antes de su inscripción. Este estudio fue aprobado por el Comité de Ética de Investigación Clínica Conjunto de la Universidad China de Hong Kong y el Clúster Este de los Nuevos Territorios (n.º 2021.416).

Medidas

Resultados del sueño y el estado de ánimo

Los participantes completaron un conjunto de cuestionarios en línea que miden la resiliencia (Escala de resiliencia para adolescentes chinos, RSCA ( Hu y Gan, 2008 )), los síntomas de insomnio (Índice de gravedad del insomnio, ISI ( Chung et al., 2011 )), el cronotipo (Cuestionario de matutinidad y vespertinencia, MEQ ( Cheung et al., 2022 )), el trauma infantil (Cuestionario de trauma infantil, CTQ ( Lai et al., 2023 )), la calidad de vida (KIDSCREEN-52 ( Ng et al., 2015 )) y los problemas del estado de ánimo (El trastorno de ansiedad generalizada-7, GAD-7 ( Ip et al., 2022 ); y el Cuestionario de salud del paciente-9, PHQ-9 ( Yu et al., 2012 )).

Resiliencia psicológica: resultados y capacidad

Para capturar la característica multifactorial de los conceptos de resiliencia, en este estudio la resiliencia se midió como un resultado positivo en la salud mental a pesar de las adversidades y como la capacidad de resiliencia.
El constructo del resultado de resiliencia se inspiró en un estudio previo ( Hofgaard et al., 2021 ), que definió la resiliencia como el valor residual de la satisfacción con la vida y los síntomas internalizados después de tener en cuenta el impacto de la adversidad acumulada a lo largo de la vida. Dado que el enfoque residual para calcular la resiliencia se ha validado en la población joven ( Cahill et al., 2022 ), utilizamos un enfoque similar en nuestro estudio. Específicamente, el resultado de resiliencia se calculó generando un valor residual a partir del modelo de regresión con la satisfacción con la vida (medida por KIDSCREEN ( Ng et al., 2015 )) como variable dependiente y los eventos de trauma infantil (medidos por el Cuestionario de Trauma Infantil, CTQ ( Lai et al., 2023 )) como variable independiente ( Cahill et al., 2022 ). Dicotómicamente, la puntuación residual se dividió en dos grupos: «Resultado resiliente» (valor residual ≥0) y «Resultado no resiliente» (valor residual <0) ( Cahill et al., 2022 ). La figura 1 AB muestra la metodología de cálculo del resultado de resiliencia.
Figura 1

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Fig. 1. Cálculo del resultado de resiliencia y correlaciones entre la capacidad de resiliencia y el resultado de resiliencia. Nota: A: Porcentajes de trauma infantil en este estudio. B: Cálculo del resultado de resiliencia mediante el método residual. C: Correlaciones entre el resultado de resiliencia (valor residual) y la capacidad de resiliencia (Escala de Resiliencia para Adolescentes Chinos, RSCA).

La capacidad de resiliencia se midió mediante la Escala de resiliencia para adolescentes chinos (RSCA) validada ( Hu y Gan, 2008 ). La Escala de resiliencia para adolescentes chinos (RSCA) se eligió debido a su uso validado en poblaciones adolescentes y su evaluación integral de las subescalas de resiliencia ( Hu y Gan, 2008 ). Hay cinco subescalas de RSCA: regulación emocional, planificación de objetivos, pensamiento positivo, apoyo familiar y apoyo interpersonal ( Hu y Gan, 2008 ). La puntuación total de RSCA se compuso de la puntuación sumada de las subescalas, y las puntuaciones totales más altas indican una mayor capacidad de resiliencia ( Hu y Gan, 2008 ). Dado que no existe un valor de corte estandarizado de RSCA, dicotomizamos la capacidad de resiliencia en dos grupos (nivel bajo y nivel alto) según el valor mediano (el percentil 50).

Polisomnografía ambulatoria (PSG)

Se invitó a los participantes a someterse a una PSG ambulatoria de una noche (Amb-PSG, Nox-A1, Nox Medical Inc., Reykjavik, Islandia), que incluye electroencefalograma bilateral (EEG, sistema internacional 10-20) de seis canales (C3, C4, F3, F4, O1, O2), electrooculograma bilateral (EOG), electrocardiograma (ECG) y electromiograma (EMG) del músculo mentoniano y los músculos tibiales anteriores bilaterales. Las evaluaciones respiratorias incluyeron flujo de aire nasal, esfuerzos respiratorios torácicos y abdominales, saturación de oxígeno (SpO2), sonido respiratorio y posición corporal. Un tecnólogo registrado en PSG (RPSGT) clasificó manualmente las etapas del sueño, el despertar, los eventos respiratorios y los movimientos de acuerdo con las pautas de la Academia Estadounidense de Medicina del Sueño (AASM) de 2017 ( Berry et al., 2017 ). Se informaron los parámetros de la arquitectura general del sueño que incluyeron el tiempo total de sueño, la eficiencia del sueño, la latencia del inicio del sueño, el tiempo de vigilia después del inicio del sueño (WASO), la duración y los porcentajes de NREM (N1, N2, N3) y REM, el índice de apnea-hipopnea (IAH) y el índice de movimiento periódico de las piernas (PLMI) ( Berry et al., 2017 ).

Sueño de ondas lentas, análisis de husos del sueño y análisis de densidad espectral de potencia

Todos los análisis de EEG del sueño se analizaron utilizando la caja de herramientas de análisis del sueño, llamada “YASA (Yet another Spindle Algorithm)” dentro de Python ( Vallat y Walker, 2021 ), que ha sido validada para detectar arquitecturas del sueño ( Benedetti et al., 2023 ). Las señales de EEG se filtraron por paso de banda entre 0,1 Hz y 45 Hz respectivamente, para reducir las derivas excesivas de baja frecuencia y el ruido de alta frecuencia. Luego preprocesamos la señal utilizando el enfoque basado en la distribución de las desviaciones estándar (DE) de cada época de sueño (30 s) y cada canal de EEG. La matriz resultante de DE se normalizó (transformación logarítmica), y cualquier época con ≥1 canal que tuviera valores de amplitud de señal mayores que “valor medio ± 2 veces la DE” se marcaría como artefacto y se excluiría.
Las propiedades del sueño de ondas lentas y los husos del sueño se calcularon mediante las funciones de detección de eventos y análisis espectral en “YASA” ( Vallat y Walker, 2021 ). El algoritmo de detección de husos aplicó el umbral de las frecuencias de potencia sigma de interés (11-16 Hz para potencia sigma para husos totales, 11-14 Hz para sigma lenta para husos lentos y 14-16 Hz para sigma rápida para husos rápidos) ( Vallat y Walker, 2021 ). Calculó la potencia relativa de la banda sigma utilizando el método basado en la Transformada de Fourier de Corto Plazo (STFT) en épocas consecutivas de 2 s (con una superposición de 200 ms) ( Vallat y Walker, 2021 ), que se validó mediante la filtración de señales de EEG utilizando el enfoque de correlación y el enfoque de la raíz cuadrada media ( Vallat y Walker, 2021 ). Después de la autodetección, se extrajeron las propiedades de cada huso individual, incluida la densidad (número/minuto), la duración (segundos) y la frecuencia media (Hz).
Se extrajeron y calcularon las propiedades del sueño de ondas lentas en la etapa 3 del sueño y las del huso de sueño en las etapas 2 y 3 del sueño. Se excluyó el sueño de la etapa 1 debido a la naturaleza de la transición entre la vigilia y el sueño. Las ondas lentas se detectaron utilizando el detector de ondas lentas de YASA, mediante la identificación de ondas lentas discretas con una frecuencia de 0,1 a 3,5 Hz, utilizando el filtro de respuesta a impulso finito de fase lineal con una banda de transición de 0,2 Hz. Dentro de las frecuencias de paso de banda determinadas, se detectaron ondas lentas de amplitudes de valle negativas >40 uV y <300 uV, y amplitudes de pico positivas >10 uV y <200 uV. Después de ordenar los picos negativos identificados con picos positivos posteriores, el algoritmo calcula las amplitudes de pico a pico y retiene las ondas lentas entre 75 y 500 uV. Finalmente, los estados de bajada de las ondas lentas con una duración de >300 y <1500 ms, y los estados de subida con una duración de >100 ms y <1000 ms se retuvieron para un análisis posterior. Se obtuvieron la densidad de ondas lentas (número de ondas lentas por minuto), las duraciones (segundos) y la frecuencia media (Hz) ( Carrier et al., 2011 ; Vallat & Walker, 2021 ).
Tanto en el sueño NREM como en el REM, realizamos un análisis espectral de las siguientes bandas de frecuencia en cada canal de EEG: 1) Banda Delta: 0,1–3,5 Hz; Delta Lenta: 0,1–1 Hz; Delta Rápida: 1–3,5 Hz; 2) Banda Theta: 3,5–8 Hz; 3) Banda Alfa: 8–12 Hz; 4) Banda Sigma: 12–16 Hz; Sigma Lenta: 12–14 Hz; Sigma Rápida: 14–16 Hz; y 5) Banda Beta: 16–32 Hz; Beta Lenta: 16–24 Hz; Beta Rápida: 24–32 Hz, utilizando el método de Welch basado en la Transformada Rápida de Fourier con ventanas de Hamming de 4 segundos ( Vallat & Walker, 2021 ). La potencia absoluta de todas las bandas de frecuencia mencionadas se transformó logarítmicamente para los análisis estadísticos. La potencia absoluta transformada logarítmicamente de la banda delta se utilizó para indicar la potencia del sueño de ondas lentas, y la potencia absoluta transformada logarítmicamente de la banda sigma que se compone de sigma total (12-16 Hz), sigma lenta (12-14 Hz) y sigma rápida (14-16 Hz) se utilizó para indicar la potencia de los husos de sueño totales, los husos de sueño rápidos y los husos de sueño lentos, respectivamente.

Análisis estadísticos

La normalidad de las variables se evaluó mediante la prueba de Shapiro-Wilk. Las características demográficas y subjetivas del sueño se compararon mediante las pruebas de Chi-cuadrado y las pruebas T independientes, cuando fue apropiado. El análisis de covarianza (ANCOVA) se utilizó para controlar la edad y el sexo en cada comparación de los parámetros de PSG entre los grupos de resiliencia, dados sus efectos conocidos en las arquitecturas del sueño y la resiliencia debido a las maduraciones biológicas y psicosociales en adolescentes ( Baker et al., 2016 ). Aplicamos análisis correlacionales parciales para examinar la asociación entre la densidad espectral de potencia en el sueño NREM y REM, y las propiedades microestructurales del sueño de ondas lentas y los husos con la resiliencia. La edad y el sexo también se ajustaron en los análisis correlacionales parciales. La significancia de las correlaciones se examinó más a fondo con correcciones de Bonferroni.
Los factores microestructurales que mostraron significancia en las correlaciones se analizaron más a fondo mediante los modelos de regresión lineal múltiple con ajuste de covariables de edad, sexo, tiempo total de sueño y problemas del estado de ánimo. La edad y el sexo se seleccionaron primero como covariables en el Modelo 1, dadas sus asociaciones con las ondas lentas y el rendimiento del huso y la resiliencia en la adolescencia ( Goldstone et al., 2019 ; Phillips et al., 2019 ; Roberts y Lopez-Duran, 2019 ). Además, en el Modelo 2, el tiempo total de sueño y la puntuación de PHQ9 que puede afectar las ondas lentas y el rendimiento del huso se consideraron adicionalmente como covariables ( Parker et al., 2022 ; Ritter et al., 2018 ). Los valores de p informados fueron bilaterales y aquellos <0,05 se consideraron como significativos. Todos los análisis se realizaron con SPSS versión 27.0 y Python.

Resultados

Características de los participantes

Un total de 42 adolescentes fueron incluidos en este estudio (Edad media: 15,98 años, DE: 2,16 años; mujeres: 57,1 %). El valor del resultado de resiliencia se correlacionó significativamente con la capacidad de resiliencia ( Fig. 1 : r de Pearson = 0,44, valor p <0,01). El nivel de resultado de resiliencia también se asoció con las subescalas de capacidad de resiliencia, particularmente la regulación emocional ( r de Pearson = 0,62, p <0,01) y el apoyo interpersonal ( r de Pearson = 0,34, p = 0,03). La Fig. 1 muestra el cálculo del resultado de resiliencia y las correlaciones entre el resultado de resiliencia y la capacidad de resiliencia.
La Tabla 1 muestra los datos demográficos y las características subjetivas del sueño entre los grupos de capacidad de resiliencia y de resultados de resiliencia. Los adolescentes del grupo de capacidad de bajo nivel eran más jóvenes en comparación con el grupo de nivel alto y reportaron haber tenido más eventos traumáticos infantiles (al menos un tipo: 82,4 % > 44,0 %,p= 0,01), específicamente en abuso emocional (47,1 % > 12,0 %,p= 0,01) y negligencia emocional (64,7 % > 32,0 %,p= 0,04). Mientras que en el resultado de resiliencia, se observaron más mujeres y más síntomas depresivos en el grupo de resultados no resilientes que en el grupo de resultados resilientes (PHQ9≥5: 70,0 % > 20,0 %,p< 0,01).

Tabla 1. Características demográficas, relacionadas con la resiliencia y relacionadas con el sueño de los participantes.

Características Total
N = 42		 Capacidad de resiliencia Resultado de resiliencia
Baja capacidad de resiliencia
n = 17		 Alta capacidad de resiliencia
n = 25		 Valor p Resultado no resiliente
n = 21		 Resultado resiliente
n = 21		 Valor p
Edad, años 15,98 (2,16) 14,94 (2,28) 16.68 (1.80) <0,01 16.52 (1.66) 15.43 (2.48) 0.10
Sexo femenino 24 (57.1) 10 (58.8) 14 (56.0) 0.86 17 (81.0) 7 (33.3) <0,01
Calificaciones
 Escuela secundaria 13 (30.9) 10 (58,7) 6 (24.0) 0.06 4 (19.0) 9 (42.8) 0,29
 ≥Escuela secundaria 29 (69.1) 7 (41.3) 19 (76.0) 17 (81.0) 12 (57.2)
Nivel de ingresos familiares
 <20.000 HKD/mes 11 (26.2) 6 (35.3) 5 (20.0) 0.81 6 (28.6) 5 (23.8) 0.84
 ≥20.000 HKD/mes 31 (73.8) 15 (64.7) 16 (80.0) 15 (71.4) 16 (76.2)
Tipo de vivienda
 Casa pública 21 (50.0) 10 (58.8) 11 (44.0) 0,71 8 (38.1) 13 (61.9) 0,27
 Casa particular 21 (50.0) 7 (41.2) 14 (56.0) 6 (28.6) 15 (71.4)
Consumir té ≥3 veces por semana 9 (21.4) 4 (23.5) 5 (20.0) 0.63 4 (19.0) 5 (23.8) 0.64
Consumir café ≥3 veces por semana 2 (4.8) 1 (5.9) 1 (4.0) 0,98 1 (4.8) 1 (4.8) 0.88
Consumir bebida energética ≥3 veces por semana 0 0 1 (4.0) 0,51 0 1 (4.8) 0,22
Beber ≥3 veces por semana 0 3 (17.6) 4 (16.0) 0.31 4 (19.0) 3 (14.3) 0,91
Fumar ≥3 veces por semana 0 0 0 N / A 0 0 N / A
Gravedad del insomnio (ISI) ≥9 5 (11.9) 2 (11.8) 3 (12.0) 0,98 4 (19.0) 1 (4.8) 0,15
 Cronotipo
 Cronotipo matutino 3 (7.1) 3 (17.6) 0 0.08 1 (4.8) 2 (9.5) 0.80
 Tipo intermedio 30 (71.4) 10 (58.8) 20 (80.0) 15 (71.4) 15 (71.4)
 Cronotipo vespertino 9 (21.4) 4 (23.5) 5 (20.0) 5 (23.8) 4 (19.0)
Despertar somático antes del sueño 10.20 (2.08) 11.19 (2.17) 9.54 (1.77) 0.01 11.10 (2.07) 9.30 (1.69) <0,01
Activación cognitiva previa al sueño 15.25 (4.00) 14.69 (2.57) 15.63 (4.73) 0.02 16.00 (3.46) 14,50 (4,43) 0,24
Eventos traumáticos infantiles
 Abuso emocional 11 (26.2) 8 (47.1) 3 (12.0) 0.01 4 (19.0) 7 (33.3) 0,29
 Abuso físico 2 (4.8) 2 (11.8) 0 0.08 0 2 (9.5) 0,15
 Abuso sexual 2 (4.8) 0 2 (8.0) 0,23 0 2 (9.5) 0,15
 Negligencia emocional 19 (45.2) 11 (64.7) 8 (32.0) 0.04 11 (52.4) 8 (38.1) 0.35
 Negligencia física 13 (31.0) 8 (47.1) 5 (20.0) 0.06 6 (28.6) 7 (33.3) 0,74
 Cualquier tipo anterior 25 (59.5) 14 (82.4) 11 (44.0) 0.01 13 (61.9) 12 (57.1) 0,75
Posibles problemas de humor
 Problema de ansiedad (GAD7≥5) 14 (35.0) 8 (50.0) 6 (25.0) 0.10 10 (50.0) 4 (20.0) 0.05
 Problema de depresión (PHQ9≥5) 18 (45.0) 10 (62,5) 8 (33.3) 0.07 14 (70.0) 4 (20.0) <0,01
Nota: Los datos se presentaron como media (desviaciones estándar) o n (%). Las comparaciones se realizaron mediante pruebas de chi-cuadrado (para variables categóricas) o pruebas t independientes (para variables continuas). La capacidad de resiliencia baja se definió como RSCA < percentil 50 , y la capacidad de resiliencia alta como RSCA ≥ percentil 50 .

Macroestructuras del sueño y resiliencia

La Tabla 2 muestra las comparaciones de las macroestructuras del sueño entre los diferentes grupos de resiliencia. Parámetros como la latencia al inicio del sueño, la eficiencia del sueño, el tiempo de vigilia tras el inicio del sueño, la latencia al inicio del sueño REM, la duración del sueño NREM y la duración del sueño REM fueron comparables entre los grupos de capacidad de resiliencia y de resultados de resiliencia, respectivamente (valores p > 0,05 para todos). El índice de apnea-hipopnea (IAH) fue relativamente mayor en el grupo de capacidad baja que en el de capacidad alta.

Tabla 2. Macroestructura del sueño en los grupos de resiliencia cuando se ajusta por edad y sexo.

Macroestructuras del sueño Capacidad de resiliencia Resultado de resiliencia
Baja capacidad de resiliencia
n = 17		 Alta capacidad de resiliencia
n = 25		 Valor p Resultado no resiliente
n = 21		 Resultado resiliente
n = 21		 Valor p
Tiempo total de sueño (min) 454,41 (102,79) 458.60 (85.49) 0.62 462,48 (108,63) 448.33 (72.63) 0.67
Latencia de inicio del sueño (min) 9.50 (4.56) 10.42 (5.47) 0.84 10.11 (4.90) 9,99 (5,38) 0.87
Eficiencia del sueño (%) 92.63 (2.38) 90.68 (2.61) 0,20 91.97 (2.31) 90.97 (2.95) 0.16
WASO (min) 25.43 (8.18) 36.40 (14.09) 0.06 29.67 (13.92) 34.25 (12.16) 0,18
Latencia de inicio del sueño REM (min) 126,53 (61,91) 102.12 (47.66) 0.69 101,49 (42,90) 122,51 (63,42) 0.66
Duración de la etapa 1 del sueño NREM (min) 22,97 (14,13) 27.52 (18.90) 0,98 24,74 (12,82) 26.62 (20.80) 0.63
Porcentaje de etapa 1 NREM (%) 5.07 (3.10) 6.00 (3.86) 0.87 5.34 (2.70) 5.90 (4.31) 0.49
Duración de la etapa 2 del sueño NREM (min) 208.53 (62.04) 211,94 (72,49) 0.63 218,76 (68,86) 202.36 (67.14) 0,57
Porcentaje de etapa 2 NREM (%) 45,45 (5,75) 45,96 (11,13) 0,75 46,50 (6,76) 45.02 (11.33) 0.66
Duración de la etapa 3 del sueño NREM (min) 119,41 (29,92) 111.06 (51.84) 0,85 110.38 (31.49) 118,50 (54,32) 0.84
Porcentaje de estadio 3 NREM (%) 27.26 (8.11) 24,79 (11,49) 0.83 24.89 (8.81) 26.69 (11.61) 0,76
Duración del sueño REM (min) 101.53 (37.13) 107,98 (34,25) 0,74 109,98 (39,72) 100,76 (30,16) 0.68
Porcentaje de REM (%) 22.21 (4.67) 23.25 (4.33) 0,96 23.27 (4.52) 22.39 (4.43) 0,78
Índice de excitación (número/hora) 6.48 (4.02) 5.66 (2.77) 0,22 6.37 (3.76) 5.61 (2.83) 0,72
IAH 0,59 (0,16) 0,07 (0,13) 0.02 0,46 (0,15) 0,11 (0,15) 0.13
PLMI 0,03 (0,92) 1,83 (0,74) 0,15 1,64 (0,85) 0,56 (0,85) 0.40
Nota: Las comparaciones se ajustaron por edad y sexo mediante ANCOVA. Los datos se presentan como media (error estándar). La capacidad de resiliencia baja se definió como RSCA < percentil 50 , y la capacidad de resiliencia alta como RSCA ≥ percentil 50. WASO : Tiempo de vigilia tras el inicio del sueño (minutos). Sueño REM: Sueño de movimientos oculares rápidos. Sueño NREM: Sueño sin movimientos oculares rápidos. IAH: Índice de apnea-hipopnea. PLMI: Índice de movimiento periódico de piernas.

Microestructuras y resiliencia del sueño

Densidad espectral de potencia en el sueño NREM y REM: La figura 2 muestra las correlaciones entre la densidad espectral de potencia en el sueño NREM y REM con la resiliencia. En el sueño NREM, la mayor potencia en la frecuencia beta (16-32 Hz) se correlacionó con una mayor capacidad de resiliencia y un mayor resultado en resiliencia ( figura 2 A). De igual manera, en el sueño REM, la mayor potencia en la potencia beta mostró correlaciones con una mayor capacidad de resiliencia y un mayor resultado en resiliencia. Tras la corrección de Bonferroni, la correlación entre la capacidad de resiliencia y la potencia beta rápida (24-30 Hz) en el sueño REM se mantuvo significativa en la región frontal del cerebro.
Figura 2

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Fig. 2. Densidad espectral de potencia en el sueño NREM y REM y resiliencia.

Nota: Todas las correlaciones se realizaron mediante análisis correlacionales parciales, con edad y sexo ajustados. (A) Correlaciones entre el espectro de potencia transformado logarítmicamente en las regiones frontal, central y occipital en el sueño NREM y las puntuaciones de resiliencia. Los puntos de color naranja indicaron canales con significancia de las correlaciones parciales no corregidas ( p < 0,05). (B) Espectro de potencia transformado logarítmicamente promedio en la región central izquierda (C4-M1) entre la capacidad de resiliencia y entre los grupos de resultados de resiliencia en el sueño NREM. (C) Correlaciones entre el espectro de potencia transformado logarítmicamente en las regiones frontal, central y occipital en el sueño REM y las puntuaciones de resiliencia. Los puntos de color naranja indicaron canales con significancia de las correlaciones parciales no corregidas ( p < 0,05). Los puntos de color verde indicaron canales con significancia corregida por Bonferroni para las bandas de frecuencia (α = 0,05/8). (D) Espectro de potencia transformado logarítmicamente promedio (C4-M1) entre la capacidad de resiliencia y los grupos de resultados de resiliencia en el sueño REM.

La figura 3 muestra las asociaciones de la potencia beta en el sueño REM con la resiliencia con covariables ajustadas y la matriz de correlación de la potencia beta y los factores relacionados con el insomnio. Después del ajuste por edad, sexo, tiempo total de sueño y PHQ9, la mayor potencia en la banda beta rápida (24-32 Hz) en las regiones frontales permaneció significativamente asociada con una capacidad de resiliencia de mayor nivel (valor promedio de beta rápida en los canales F4 y F3: β estandarizado = 0,31,p= 0,02) ( Fig. 3 A). Además, realizamos análisis de correlación entre el sueño y la potencia beta en el sueño REM para examinar si la potencia beta en el sueño REM indicaba hiperactivación ( Zhao et al., 2021 ). Como se muestra en la figura 3 B, la potencia beta lenta se correlacionó inversamente con los síntomas de insomnio (ISI: rho = −0,43,p= 0,004), lo que sugiere que la potencia beta puede no indicar el nivel de activación. Estos resultados sugieren que la potencia beta del sueño REM puede ser un marcador de resiliencia psicológica en adolescentes.
Figura 3

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Fig. 3. ( A) Resultado de la regresión lineal múltiple de la potencia beta rápida en sueño REM, que mostró significancia con la capacidad de resiliencia al ajustar por edad, sexo, tiempo total de sueño y depresión. (B) Mapa de calor que muestra las correlaciones de la potencia beta en sueño REM con el índice de gravedad del insomnio, el tiempo total de sueño, la eficiencia del sueño, el tiempo de vigilia tras el inicio del sueño y el índice de despertar en PSG. ISI: Índice de gravedad del insomnio. WASO: Tiempo de vigilia tras el inicio del sueño. Índice de despertar: recuento de despertares por hora de sueño total. La barra de color indica los niveles de rho de Spearman; los valores p < 0,05 se muestran en color en el mapa de calor.

Propiedades del huso del sueño : La figura 4 muestra las asociaciones de las características del huso y las puntuaciones de resiliencia en el sueño NREM (etapa 2 y 3) después de ajustar la edad y el sexo. La mayor duración del huso en las regiones central y occipital mostró una correlación significativa con la capacidad de resiliencia, y la correlación en la región occipital izquierda se mantuvo después de la corrección de Bonferroni (correlación parcial: duración total del huso: r = 0,44, p = 0,005; duración del huso rápido: r = 0,57, p = 0,0001). La mayor frecuencia de husos lentos en las regiones occipitales también se correlacionó con una capacidad de resiliencia de nivel superior, mientras que la significancia no se mantuvo después de la corrección de Bonferroni. Aunque observamos la tendencia de aumentar el resultado de resiliencia con una mayor duración del huso y una mayor potencia sigma, la correlación no alcanzó un nivel significativo ( Fig. 4 B).
Figura 4

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Fig. 4. Asociaciones entre los husos del sueño y la resiliencia.

Nota: (A) Gráficos topográficos de correlaciones parciales entre la capacidad de resiliencia y las características del huso durante el sueño NREM. Se ajustaron la edad y el sexo. Los puntos de color naranja indicaron canales con significancia ( p < 0,05). Los puntos de color verde indicaron canales con significancia corregida por Bonferroni para las propiedades del huso examinadas (α = 0,05/4). (B) Gráficos topográficos de correlaciones parciales entre el resultado de resiliencia y las características del huso durante el sueño NREM. Se ajustaron la edad y el sexo. (C) Resultados de regresión lineal múltiple de las duraciones de los husos que mostraron significancia con la capacidad de resiliencia para el canal de EEG seleccionado con base en resultados previos en este estudio. Usamos la duración de los husos totales, husos rápidos y husos lentos en el canal occipital izquierdo (O1-M2) como variables independientes, y con la capacidad de resiliencia como variable dependiente. Todos los modelos se ajustaron por edad, sexo, tiempo total de sueño (PSG) y problema de depresión (PHQ9).

Dados estos resultados, seleccionamos la característica de duración de los husos de sueño en el modelo de regresión con covariables ajustadas. Observamos que una mayor duración del huso total y de los husos rápidos se asoció con una mayor capacidad de resiliencia (duración del huso total: β estandarizada = 0,34, p = 0,01; duración del huso rápido: β estandarizada = 0,42, p < 0,01) ( Fig. 4 C). Las asociaciones significativas entre la duración del huso de sueño y la capacidad de resiliencia sugieren que la duración del huso de sueño podría ser una característica importante que vincula la resiliencia en adolescentes.
Propiedades del sueño de ondas lentas : La figura 5 muestra la asociación entre las características del sueño de ondas lentas y las puntuaciones de resiliencia. No se observó una correlación significativa entre las propiedades del sueño de ondas lentas y las puntuaciones de resiliencia ( p > 0,05 para todos ).
Figura 5

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Fig. 5. Gráficos topográficos de las correlaciones parciales entre las características del sueño de ondas lentas durante la fase 3 del sueño NREM y las puntuaciones de resiliencia. Se ajustaron por edad y sexo. Las barras de color indican los coeficientes de correlación.

Análisis de subgrupos: Se realizó una comparación adicional de las características del sueño con la resiliencia entre diferentes grupos de edad y género. Se observaron asociaciones significativas entre una mayor potencia en la frecuencia beta rápida durante el sueño REM y la resiliencia (tanto en capacidad como en resultados) en el grupo de 15 a 18 años, en comparación con el grupo de menor edad (12 a 14 años). Se observó una tendencia similar en mujeres en comparación con hombres (Tabla Suplementaria 1-3). La mayor duración de los husos de sueño probablemente se asoció con una mayor capacidad de resiliencia en el grupo de 12 a 14 años y en los hombres.

Discusión

El presente estudio examinó las macro y microestructuras del sueño NREM y REM en relación con la capacidad de resiliencia y los resultados en adolescentes sin ningún trastorno psiquiátrico ni del sueño. Se observó que la mayor potencia en la frecuencia beta rápida en el sueño REM y la mayor duración de los husos de sueño en el sueño NREM se asociaron significativamente con una mayor capacidad de resiliencia. Sin embargo, no se observaron asociaciones similares con respecto a los resultados en resiliencia, y las macroestructuras del sueño NREM y REM no mostraron diferencias significativas entre los diferentes niveles de resiliencia.

Sueño REM y resiliencia psicológica: el papel de la potencia beta rápida

En este estudio, no se encontró asociación entre la potencia theta en sueño REM y la resiliencia, lo cual contradijo nuestra expectativa inicial. No obstante, se identificó la potencia beta rápida en sueño REM (24-32 Hz) como un correlato positivo de la capacidad de resiliencia, con coeficientes que indican una correlación moderada en la topografía del cuero cabelludo. Además, las asociaciones entre la potencia beta rápida en sueño REM y la resiliencia fueron más prominentes en adolescentes mayores y en los subgrupos femeninos, lo que sugiere un posible impacto en el desarrollo que podría afectar tanto a la microestructura del sueño como a la resiliencia, especialmente en la pubertad tardía y en mujeres. Se requieren estudios futuros sobre la microestructura del sueño y la resiliencia en diferentes subgrupos de edad y sexo.
Estudios previos sugirieron que el sueño REM juega un papel crítico en la regulación emocional y la adaptación al estrés ( Denis et al., 2021 ), lo que respaldó aún más los hallazgos actuales, destacando la importancia del sueño REM en la resiliencia. Se ha sugerido que los individuos resilientes que habían experimentado un trauma entre 1 mes y 2 años tenían mayor potencia beta en el sueño REM (23,24–29,88 Hz) que los individuos que desarrollaron TEPT, y el aumento en la potencia de alta frecuencia se asoció con menos psicopatología ( Denis et al., 2021 ). Sin embargo, anteriormente se pensaba que la actividad beta era un marcador de hiperactivación relacionada con los trastornos del sueño (p. ej., pesadillas, insomnio) ( Zhao et al., 2021 ), uno puede preguntarse cómo se pueden interpretar los hallazgos de mayor potencia beta en este estudio. Una posibilidad es que el aumento de la potencia beta en el individuo resiliente podría reflejar un mejor procesamiento de la información y regulación emocional en lugar de simplemente hiperactivación ( Denis et al., 2021 ). Para abordar esta pregunta, examinamos más a fondo las asociaciones entre la evaluación subjetiva del sueño y la potencia beta. Descubrimos que una mayor potencia beta se asoció incluso con un insomnio subjetivo de menor intensidad, lo que sugiere que una mayor potencia beta en adolescentes sanos de este estudio no necesariamente significó una interrupción del sueño. No obstante, se necesitan estudios futuros para replicar nuestros hallazgos considerando la calidad del sueño.

Sueño NREM y resiliencia psicológica: el papel de la duración del huso de sueño

Otro hallazgo importante es la asociación entre una mayor duración del huso y una mayor capacidad de resiliencia. Hasta donde sabemos, no existe evidencia de ello en estudios realizados en población adolescente. Algunos estudios previos encontraron que los adultos con TEPT tenían una mayor frecuencia, densidad y actividad calculada en amplitud del huso, en comparación con los individuos resilientes al trauma (que se adaptaron exitosamente al trauma sin desarrollar TEPT) ( Natraj et al., 2023 ; van der Heijden et al., 2022 ; Wang et al., 2020 ). Aunque no observamos hallazgos similares en estas características del huso (frecuencia y densidad), encontramos asociaciones significativas entre una mayor duración del huso y una mayor capacidad de resiliencia incluso después del ajuste de la edad, el sexo, el tiempo total de sueño y los problemas del estado de ánimo, lo que sugiere que la duración del huso podría ser otra característica correlacionada de la resiliencia. Mecanísticamente, los husos de sueño facilitan las comunicaciones talamocorticales al organizar temporalmente los patrones de activación neuronal ( Fernández y Lüthi, 2020 ). Una duración prolongada del huso puede estar relacionada con el proceso neuronal que ocurre en la conectividad talamocortical ( Barthó et al., 2014 ; Bonjean et al., 2011 ), particularmente las funciones cognitivas ( Hwang et al., 2022 ). Por lo tanto, especulamos que los husos prolongados pueden estar relacionados con el proceso de control cognitivo que está vinculado a las habilidades de afrontamiento activo (p. ej., concentración en objetivos, regulación emocional y percepción positiva) ( Hu y Gan, 2008 ), que constituyen parte de la capacidad de resiliencia. Sin embargo, nuestros datos no respaldaron las asociaciones entre el resultado de resiliencia y la densidad, duración, frecuencia o potencia del huso, lo que subraya la necesidad de más investigaciones en estudios futuros.
No encontramos ninguna asociación entre la capacidad de resiliencia o el resultado de la resiliencia con las propiedades del sueño de ondas lentas en la topografía, lo que contrasta con nuestra hipótesis. Puede deberse a un tamaño de muestra limitado, o quizás a la compleja interacción entre los cambios de desarrollo, el grosor cortical reducido y la disminución sustancial del sueño de ondas lentas durante la adolescencia ( González-Escamilla et al., 2018 ; Ong et al., 2022 ). Otro hallazgo no significativo es la falta de diferencias entre las macroestructuras del sueño y las diferentes variables de resiliencia. Esto es de alguna manera inconsistente con estudios previos. Un estudio previo en animales empleó un modelo de estrés de derrota social y encontró que los ratones machos con más sueño NREM tenían un mejor desempeño contra el estrés de derrota social, lo que sugiere un papel importante del sueño NREM prolongado para mejorar la resiliencia ( Bush et al., 2022 ). Varios estudios en humanos centrados en el estrés extremo y la alteración del sueño también encontraron asociaciones similares ( Kovachy et al., 2013 ; Palmer et al., 2022 ). Hay varias explicaciones posibles para estas discrepancias. En primer lugar, estudios previos a menudo incluían sujetos con problemas clínicos de sueño o del estado de ánimo ( Denis et al., 2021 ), mientras que el presente estudio se centró en adolescentes sanos. En segundo lugar, la relación entre el sueño y la resiliencia podría ser más evidente a nivel microestructural que en parámetros macroestructurales más amplios del sueño, especialmente en la etapa previa al desarrollo del trastorno relacionado con el estrés.

Limitaciones

Este estudio presenta varias limitaciones. En primer lugar, el diseño transversal del estudio limita nuestra capacidad para inferir causalidad, y el tamaño muestral relativamente modesto puede haber reducido la capacidad para detectar diferencias significativas en las macroestructuras y microestructuras del sueño en los diferentes niveles de resiliencia. Por lo tanto, se necesitan más estudios experimentales o longitudinales para delinear si la potencia beta rápida del sueño REM y la mayor duración del huso NREM conducen a una mayor resiliencia en adolescentes. Además, como las arquitecturas del sueño cambian drásticamente durante el desarrollo puberal ( Baker et al., 2016 ), podría ser posible que el vínculo entre el sueño y la resiliencia difiera entre las etapas puberales. Los estudios futuros deberían explorar las relaciones causales entre las microestructuras del sueño y la resiliencia utilizando un diseño longitudinal con una muestra más grande y diversa. En segundo lugar, solo utilizamos PSG de una sola noche, lo que puede no capturar la variabilidad completa de los patrones de sueño. Sería más preciso utilizar datos de sueño de múltiples noches para eliminar el posible efecto de confusión del “efecto de la primera noche” de la PSG ( Ding et al., 2022 ). Los estudios futuros sobre resiliencia y sueño deberían aplicar registros de varias noches para mejorar la fiabilidad y la generalización de los hallazgos. En tercer lugar, el método de detección de husos se basó en el algoritmo YASA ( Vallat y Walker, 2021 ), que podría subestimar el número de husos, ya que descarta posibles husos de sueño con una duración inferior a 0,5 s y superior a 2 s.

Conclusiones

En resumen, este estudio encontró que la mayor potencia en la frecuencia beta rápida durante el sueño REM y la mayor duración del huso en el sueño NREM se asociaron con una mayor capacidad de resiliencia psicológica en adolescentes sanos. Estos hallazgos sugieren que las intervenciones dirigidas a la modificación de las microestructuras específicas de la etapa del sueño pueden mejorar la resiliencia en adolescentes y tener el potencial de reducir el riesgo de trastornos relacionados con el estrés. Además, estas características microestructurales del sueño pueden servir como posibles marcadores tempranos de resiliencia en adolescentes, detectables incluso antes de la aparición de cualquier psicopatología clínica. Se necesitan futuros estudios longitudinales y experimentales para confirmar si estas características microestructurales son marcadores confiables de resiliencia psicológica. Esto puede allanar el camino para futuras medidas de prevención e intervención dirigidas a la salud del sueño para mejorar la resiliencia entre adolescentes susceptibles.

Declaración de intereses en conflicto

Este proyecto fue financiado mediante una subvención directa (PI-Ngan Yin Chan) de la Universidad China de Hong Kong (n.º 4054642). El organismo financiador no participó en la concepción, el diseño, la realización, la interpretación ni el análisis del estudio, ni en la aprobación de la publicación. El profesor Yun Kwok Wing recibió honorarios personales de Eisai Co., Ltd. por impartir una conferencia, y patrocinio de Lundbeck HK Ltd y Aculys Pharma, Inc. El Dr. Joey Wing Yan Chan recibió honorarios personales de Eisai Co., Ltd. y apoyo para viajes de Lundbeck HK Limited para una conferencia en el extranjero. Los demás autores declaran que el estudio se realizó sin ninguna relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Expresiones de gratitud

Agradecemos la colaboración de todos los adolescentes participantes y sus padres. Agradecemos especialmente a la Sra. Yuen Lam Ho por su ayuda en la polisomnografía ambulatoria.

Apéndice . Materiales complementarios

Referencias

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